Desconstrução de lignina por fungos anaeróbios

Nature Microbiology volume 8, páginas 596–610 (2023) Cite este artigo

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A lignocelulose forma as paredes celulares das plantas e seus três polímeros constituintes, celulose, hemicelulose e lignina, representam o maior pool de carbono orgânico renovável na biosfera terrestre. Insights sobre a desconstrução biológica da lignocelulose informam a compreensão da dinâmica global do sequestro de carbono e fornecem inspiração para as biotecnologias que buscam enfrentar a atual crise climática produzindo produtos químicos renováveis ​​a partir da biomassa vegetal. Organismos em diversos ambientes desmontam a lignocelulose, e os processos de degradação de carboidratos são bem definidos, mas a desconstrução biológica da lignina é descrita apenas em sistemas aeróbicos. Atualmente, não está claro se a desconstrução anaeróbica da lignina é impossível devido a restrições bioquímicas ou, alternativamente, ainda não foi medida. Aplicamos ressonância magnética nuclear de parede celular inteira, cromatografia de permeação de gel e sequenciamento de transcriptoma para interrogar o aparente paradoxo de que fungos anaeróbicos (Neocallimastigomycetes), especialistas em degradação de lignocelulose bem documentados, são incapazes de modificar a lignina. Descobrimos que Neocallimastigomycetes quebram anaerobicamente ligações químicas em gramíneas e ligninas de madeira, e ainda associamos produtos de genes regulados positivamente com a desconstrução de lignocelulose observada. Essas descobertas alteram as percepções da desconstrução da lignina por anaeróbios e oferecem oportunidades para o avanço das biotecnologias de descarbonização que dependem da despolimerização da lignocelulose.

A lignina é um biopolímero fenilpropanóide irregular e um dos três principais componentes da lignocelulose, o material compósito que forma paredes celulares secundárias em plantas superiores. A lignina pode compreender até um terço da massa seca das paredes celulares vegetais, tornando-se o segundo biopolímero mais abundante na biosfera terrestre, depois da celulose, e o polímero aromático mais abundante1,2. Os grupos aromáticos da lignina conferem propriedades essenciais às paredes celulares das plantas, incluindo resistência à degradação, rigidez estrutural e hidrofobicidade, propriedades que facilitam o transporte de fluidos, defesa contra patógenos e acúmulo de biomassa3. As células vegetais sintetizam lignina a partir de três álcoois p-hidroxicinamílicos primários diferentes: álcool p-cumarílico, coniferílico e sinapílico. Esses monômeros polimerizam por mecanismos de acoplamento de radicais livres, dando origem às subunidades p-hidroxifenil (H), guaiacil (G) e siringil (S) que estão presentes em proporções variáveis ​​em diferentes ligninas2. Os processos de polimerização estocástica combinados com variações nas proporções S:G:H contribuem para a heterogeneidade, diversos tipos de ligações e graus variados de ramificação nas estruturas de lignina2. A alta recalcitrância da lignina define seu papel biogeoquímico como sumidouro de carbono e apresenta um desafio significativo para as biotecnologias que buscam produzir produtos químicos de commodities de forma sustentável a partir da lignocelulose4,5,6,7.

As descrições atuais da despolimerização biológica e modificação da lignina concentram-se em sistemas aeróbicos e estão principalmente associados ao sub-reino fúngico de Dikarya6,8. Embora alguns membros de Dikarya, como leveduras ascomicetas, sejam anaeróbios facultativos, organismos degradadores de lignina, como podridão branca, prosperam na presença de oxigênio molecular6,9. As enzimas modificadoras de lignina caracterizadas são limitadas em diversidade e refletem a natureza aeróbica de seus hospedeiros; a maioria depende de mecanismos dependentes de oxigênio que provavelmente não estão disponíveis em condições anaeróbicas6,9. Muitos desses mecanismos indiretamente (não enzimaticamente) despolimerizam a lignina por meio da geração de radicais livres orgânicos e, portanto, são designados como enzimas lignina-ativas em vez de enzimas ligninas6,9. A dependência de oxigênio de enzimas ativas de lignina caracterizadas levou à visão amplamente aceita de que a desconstrução biológica da lignina não pode ocorrer em ambientes anaeróbicos6. As enzimas lignina-ativas descritas são categorizadas como lacases, lignina peroxidases, manganês peroxidases, versáteis peroxidases, corantes descolorantes peroxidases, outras oxidases e β-eterases6,9. Bactérias aeróbicas também produzem um subconjunto dessas enzimas, mas nenhum organismo anaeróbico, bacteriano ou não, possui qualquer enzima ativa de lignina conhecida9,10.